Девушка из бедной семьи, она получила воспитание и образование за счёт полковника, прежде любившего её как дочь. Настя и сама сердечно привязана к отцу Сашеньки и Илюши. Но оба не признаются себе и друг другу в своей любви: Ростанев — из-за разницы в возрасте, Настя — из-за разницы в социальном положении. Тем не менее уже полгода их взаимная симпатия не секрет для соглядатаев, почуявших угрозу своему господству. В самом деле, Настя, в отличие от старшего друга, открыто возмущается тиранией и выходками Опискина и явно не потерпит подобного, став хозяйкой Степанчикова.

Наглецы требуют позорного изгнания девушки из дому, прикрываясь бессовестной демагогией о «феноменальном сластолюбии» на деле деликатного и целомудренного Ростанева и заботой о нравственности Насти, якобы дурно влияющей на детей. Готовый на бесконечные уступки, в этом вопросе полковник проявляет некоторую твёрдость: решает выдать Настеньку замуж за своего двадцатидвухлетнего племянника Сергея Александровича, недавно окончившего университет, и вызывает его письмом из Петербурга Юноша тоже учился на средства любящего дяди, который теперь мечтает о счастливой совместной жизни в деревне с обоими своими воспитанниками.
Мизинчиков, Татьяна Ивановна, Настя и дети. Фомы нет, так как; он «сердится» на Ростанева за неуступчивость в вопросе о женитьбе. «Сердятся» и другие домашние, обвиняющие полковника вслух в «мрачном эгоизме», «убийстве маменьки» и прочем вздоре. Добряк же всерьёз переживает и неловко оправдывается. Одна Саша говорит об Опискине правду: «он глуп, капризен, замарашка, неблагодарный, жестокосердный, тиран, сплетник, лгунишка», «всех нас съест». Претендующий на необыкновенный ум, талант и знания, Опискин к тому же ревнует к «учёному» племяннику Ростанева, в результате чего бедный приезжий подвергается крайне нелюбезному приёму у генеральши.
Наконец Фома входит: это «плюгавенький человечек» «лет под пятьдесят», с ханжескими манерами и «нахальной самоуверенностью» на лице. Все заискивают перед ним. Он же начинает издеваться над дворовым мальчиком Фалалеем, попавшим к нему в немилость из-за своей красоты и расположения к себе генеральши. Отчаявшись выучить Фалалея по-французски, Фома решает «облагородить» его сны. Не умеющему соврать Фалалею все время снится «грубый, мужицкий» сон «про белого быка», в чем Фома усматривает «растлевающее» влияние Ростанева. Накануне Опискину удалось поймать свою жертву на другом «преступлении» — исполнении «неприличного» танца про комаринского мужика.
Истязатель с наслаждением попирает «живой бифстекс» на том основании, что знает «Русь» и «Русь» его «знает». Пытающегося вмешаться в «учёный» разговор полковника грубо обрывает и прилюдно отчитывает: «Занимайтесь хозяйством, пейте чай, но <…> оставьте литературу в покое». Сам Фома мнит себя писателем в преддверии всероссийской «славы». Далее он куражится над камердинером Гаврилой, заставляя его при всех отвечать по-французски. Это смешно, и бедная «ворона» не выдерживает: «такого сраму, как теперь, отродясь над собой не видывал!» Возмущённый «бунтом» Фома, взвизгнув, убегает. Все идут его утешать.

В саду Сергей Александрович встречается со своей предполагаемой невестой, получает отказ и узнает о её намерении в тот же день покинуть Степанчиково. Из окон слышны звуки скандала. Полковник не желает уступить Настю и решает расстаться с Опискиным «благородным образом, без всякого унижения» для последнего. Во время разговора наедине в чайной он великодушно предлагает Фоме пятнадцать тысяч и обещает купить для него домик в городе. Опискин же разбрасывает деньги, прикидываясь неподкупной добродетелью.
Полковник, оказывается, попрекает его куском хлеба и тщеславится своим богатством. Бедный Ростанев кается, умоляет о прощении. Оно возможно лишь при условии, что он смирит свою «гордыню» и назовёт приживальщика «вашим превосходительством», то есть признает его достойным «генеральского сана». Несчастный добряк идёт и на это унижение. Ненадолго умиротворённый Фома «прощает» его и Гаврилу.
Поздно вечером во флигель к Сергею Александровичу приходит Мизинчиков в тщетной надежде обрести в юноше платного помощника. Его «идея» заключается в увозе Татьяны Ивановны, женитьбе на ней и овладении её деньгами. Кстати, это избавит Ростанева от нежеланного брака. Мизинчиков обещает поступить с больной женщиной гуманно, предоставив ей достойную жизнь и душевное спокойствие. Правда, он боится, что его опередит Обноскин, которому он по неосторожности открылся.
После ухода Мизинчикова появляется дядя с лакеем Видоплясовым. Это «секретарь» Опискина, сбитый им с толку глупец, понимающий «благородство души» как вычурность и презрение ко всему народному, естественному. Терпя за своё зазнайство насмешки от дворни, он умоляет сменить его «неблагозвучную» фамилию на Олеандрова, Уланова, Эссбукетова и т. п. Свои стихи называет «воплями Видоплясова». Ростанев сообщает племяннику, что все «уладил»: Настя остаётся, так как Сергей Александрович объявлен её женихом, а сам дядя завтра же делает предложение Татьяне Ивановне. Узнав о готовящемся отъезде Настеньки, полковник бросается её остановить.
Племянник идёт вслед за ним по ночному саду и видит в беседке Татьяну Ивановну с Обноскиным, явно укравшим «идею» Мизинчикова. Вскоре он встречает и встревоженного дядю: только что Фома застал его в минуту поцелуя с Настенькой, признавшейся ему в любви. Намереваясь завтра же сделать предложение любимой девушке, полковник тем не менее боится осуждения Опискина и «трезвона», который тот может поднять. Ночью он пишет «брату и другу», умоляя не разглашать о свидании в саду и содействовать согласию генеральши на его брак с Настей.
На рассвете обнаруживается побег Татьяны Ивановны с Обноскиным. Ростанев бросается в погоню и вырывает безумную из рук мошенника. Она снова в Степанчикове.
Хитрец проделывает новый «фокус»: оказывается, он доброжелатель Насти, защитник её «невинности», которой угрожали «необузданные страсти» полковника. Простодушный Ростанев чувствует вину, а Фома неожиданно для всех соединяет руки влюблённых. Генеральша их благословляет. Присутствующие в восторге благодарят Опискина за устроение «всеобщего счастья». Прежние «бунтовщики» просят у него прощения.
После свадьбы Фома ещё прочнее воцарился в доме: «киснул, куксился, ломался, сердился, бранился, но благоговение к нему „осчастливленных“ не <…> уменьшалось». Генеральша скончалась через три года, Опискин — через семь. Найденные после его смерти сочинения оказались «необыкновенной дрянью». Детей у Ростанева и Насти не было.